La cisteína mitiga el efecto de la toxicidad de la sal NaCl en plantas de lino (Linum usitatissimum L) modulando los sistemas antioxidantes

Scientific Reports volumen 12, número de artículo: 11359 (2022) Citar este artículo

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La agricultura, el principal factor consumidor de agua, se enfrenta a una crisis mundial de escasez de agua. El agua salina es una fuente de agua alternativa, mientras que el exceso de NaCl disminuye el crecimiento de las plantas y la productividad de los cultivos. La L-cisteína (Cys) es un aminoácido tiol prometedor en el crecimiento y desarrollo de las plantas. Linaza; Linum usitatissimum L. es una planta económica con baja tolerancia a la sal. El estrés por sal de NaCl a 50 y 100 mM inhibió los parámetros de crecimiento, los pigmentos fotosintéticos, los azúcares solubles totales, los fenoles totales y el aminonitrógeno en plantas de lino. El estrés salino provocó un marcado aumento de la prolina y la peroxidación lipídica y alteró el perfil proteico. La aplicación foliar de cisteína a 0,8 y 1,6 mM mitiga los efectos adversos del estrés por NaCl en las plantas de lino. La cisteína mejoró los rasgos de crecimiento, los pigmentos fotosintéticos, el aminonitrógeno, los fenoles totales y los nuevos polipéptidos en plantas estresadas por NaCl. Sin embargo, la cisteína disminuyó los azúcares totales, la prolina, la actividad de la peroxidasa y la ascorbato peroxidasa. Los resultados confirmaron que la cisteína tenía propiedades reductoras. Además, disminuyó el estrés oxidativo del NaCl y mantuvo la estabilidad de las membranas al reducir la peroxidación lipídica. En general, la capacidad redox de la L-cisteína es la causa de su potencial para contrarrestar los efectos adversos de la toxicidad del NaCl en el crecimiento de las plantas de lino.

La escasez de agua es el factor abiótico limitante a nivel mundial en la agricultura. La creciente escasez de agua provocará una disminución progresiva de la producción agrícola de aquí a 20251,2. Por lo que se hace necesario preservar las fuentes de agua y buscar recursos no tradicionales como el agua salina. Por otro lado, la composición del agua salina puede ejercer diferentes efectos sobre el crecimiento de las plantas y la productividad de los cultivos3,4. Normalmente, el agua salina estimula la síntesis de radicales libres reactivos. Los radicales libres reactivos se vuelven tóxicos porque atacan proteínas, lípidos y ácidos nucleicos y aumentan su tasa de degradación5. Muchas plantas inducen mecanismos de desintoxicación para mitigar el daño causado por el estrés salino. Varias enzimas participan en el mecanismo de desintoxicación de los radicales dañinos. La superóxido dismutasa es la primera enzima de defensa que transforma el superóxido en H2O26. La catalasa y diferentes clases de peroxidasas eliminaron el H2O2 resultante. La salinidad tuvo efectos adversos sobre la absorción de agua, la disponibilidad de nutrientes, el contenido de clorofila, la fotosíntesis, la conductancia estomática y la conductancia hidráulica de las raíces7,8,9.

El lino (Linum usitatissimum L.) pertenece a las Lináceas y se cultiva para obtener fibra, semillas o con fines duales10. El aceite de linaza se ha enriquecido con Omega-3, ácido linoleico y ácido oleico11.

La L-cisteína (Cys) es un α-aminoácido con un grupo tiol, activo en reacciones enzimáticas. La cisteína es el principal compuesto amino orgánico que reduce los enlaces de azufre en las plantas12,13. El producto del metabolismo de la L-cisteína es el glutatión, que ha contribuido a los mecanismos antioxidantes. Además, los derivados de cisteína pueden acumular iones minerales en Arabidopsis14. La aplicación de cisteína tiene efectos seguros para mitigar el estrés abiótico en diversos cultivos de plantas15. Para lograrlo, el trabajo actual tiene como objetivo estudiar la influencia de la L-cisteína en el aumento de la propiedad de tolerancia a la sal de las plantas de lino.

Los resultados presentados en (Tabla 1) mostraron diferentes respuestas en las plantas de lino a las diferentes concentraciones de salinidad de NaCl. La salinidad de NaCl a 50 mM redujo significativamente (P < 0,05) la longitud de los brotes y los pesos frescos y secos de brotes y raíces por planta, mientras que no tuvo efectos sobre la longitud de las raíces. La reducción aumentó al aumentar la concentración de salinidad. Los resultados mostraron que NaCl a 100 mM redujo la longitud del brote, la longitud de la raíz y los pesos frescos y secos de brote y raíz por planta en 51.20, 46.84, 56.13, 54.10, 81.67 y 62.50%, respectivamente, en comparación con los valores de control. Por otro lado, la aplicación foliar de cisteína (0,8 y 1,6 mM) incrementó considerablemente los criterios de crecimiento vegetativo de las plantas de lino en condiciones normales y riego salino.

En condiciones normales, la cisteína 1,6 mM mejoró la longitud de los brotes y los pesos frescos y secos de los brotes y las raíces en un 18,07, 144,24, 52,46, 196,67 y 37,50 % en comparación con las plantas de control (Tabla 1). La interacción entre la salinidad a 50 mM y la cisteína a 1,6 mM provocó aumentos significativos (P <0,05); 67.74, 258.38, 20.0, 368.75 y 100% para la longitud de los brotes, los pesos frescos y secos de los brotes y las raíces por planta, respectivamente, en comparación con las plantas salinizadas sin tratar (Tabla 1). Además, la cisteína a 1,6 mM mejoró la longitud de los brotes, la longitud de las raíces, el peso seco de los brotes y las raíces, y el peso fresco de los brotes y las raíces en 72,85, 80,1, 158,5, 64,3, 563,6 y 133,3%, respectivamente, en las plantas estresadas con NaCl 100 mM.

Los pigmentos fotosintéticos en la planta estresada por sal disminuyen significativamente (P <0,05) en comparación con las plantas de control (Fig. 1a-c). La disminución máxima alcanzó el 38,53%, 46,67% y 56%, respectivamente, para la clorofila (Chl) a, b y los carotenoides en plantas con alto estrés salino.

Efecto de la L-cisteína sobre los pigmentos fotosintéticos; clorofila a (a), clorofila b (b) y carotenoides (b) en plantas de lino estresadas por sal. Las diferencias son estadísticamente significativas en p < 0,05; las barras verticales indican ± DE.

Bajo estrés salino, la cisteína en altas concentraciones aumentó la Chl a, b y los carotenoides. Los porcentajes de incremento de clorofila a, b y carotenoides se lograron con cisteína 1,6 mM, alcanzando 51,32, 87,50 y 75,00%, respectivamente, en plantas de bajo estrés y 76,12, 68 y 109,09%, respectivamente, en plantas de alto estrés en comparación con las correspondientes. plantas de control.

El estrés salino disminuyó significativamente (P <0,05) los azúcares solubles totales en las plantas de lino en comparación con las plantas de control (Fig. 2a). De manera similar, los tratamientos con cisteína redujeron notablemente los azúcares solubles totales en plantas salinizadas y no salinizadas en comparación con sus controles.

Efecto de la L-cisteína sobre los azúcares solubles (a), los fenoles solubles (b), la prolina (c) y el amino-N (d) en plantas de lino estresadas por sal. Las diferencias son estadísticamente significativas en p < 0,05; las barras verticales indican ± DE.

El contenido fenólico disminuyó significativamente (P <0,05) por la salinidad o la cisteína cuando se aplicó por separado en comparación con los valores de control correspondientes (Fig. 2b). Mientras que la pulverización foliar de cisteína a 0,8 mM mejoró significativamente (P <0,05) los contenidos fenólicos en plantas de lino estresadas por sal. Además, la cisteína a 1,6 mM no mostró cambios bajo estrés de baja salinidad, mientras que aumentó los fenoles totales bajo estrés de alta sal en comparación con los valores de las plantas no estresadas.

El contenido de prolina se elevó significativamente al aumentar la concentración de NaCl (Fig. 2c). Sin embargo, los tratamientos con cisteína produjeron el efecto contrario y condujeron a una disminución del contenido de prolina tanto en las plantas estresadas por sal como en las no estresadas.

El estrés por salinidad disminuyó significativamente (P <0,05) el amino-N en las plantas de lino en comparación con las plantas de control (Fig. 2d). Sin embargo, el contenido de amino-N no mostró cambios en las plantas no estresadas tratadas con cisteína. Los tratamientos con cisteína aumentaron significativamente (P <0,05) el contenido de amino-N en plantas de lino bajo alto estrés salino en comparación con el valor de control.

Todos los tratamientos disminuyeron la actividad de las enzimas peroxidasa y ascorbato peroxidasa (Fig. 3a, b) en las hojas de las plantas de lino. Los pantalones de control tuvieron la mayor actividad de peroxidasa y ascorbato peroxidasa.

Efecto de la L-cisteína sobre la actividad de POD (a) y APX (b) y la peroxidación lipídica (c) en plantas de lino estresadas por sal. Las diferencias son estadísticamente significativas en p < 0,05; las barras verticales indican ± DE.

La peroxidación lipídica, es decir, el contenido de malondialdehído (MDA), aumentó significativamente (P <0,05) en las plantas salinizadas (Fig. 3c). El nivel más alto de MDA se produjo en un nivel de salinidad alto. Los tratamientos con cisteína, especialmente a 1,6 mM, provocaron una disminución significativa de MDA en plantas estresadas por sal en comparación con su control.

Los resultados para el perfil de proteínas revelaron un total de 30 bandas polipeptídicas con diferentes pesos moleculares que oscilaban entre 15 y 180 kDa, que se detectaron con una proporción polimórfica del 41,9 % (Tabla 2 y consulte la Figura complementaria S1 en línea). En todas las plantas tratadas se indujeron bandas de polipéptidos polimórficos con 180, 110, 93, 73 y 27 kDa. Sin embargo, en todos los tratamientos existen bandas con pesos moleculares (66, 50, 46, 40, 37, 35, 32, 29, 23, 20, 18 y 17 kDa) y son bandas monomórficas. Se inducen bandas de polipéptidos únicas con pesos moleculares de 100 y 57 kDa en plantas con bajo estrés salino. Además, los nuevos polipéptidos polimórficos con 120, 62, 34 y 31 kDa solo se encontraron en plantas altamente salinizadas y en todas las plantas con estrés salino tratadas con cisteína, en comparación con los otros tratamientos. Curiosamente, todas las plantas estresadas por sal tratadas con cisteína exhibieron dos polipéptidos polimórficos con pesos moleculares de 157 y 43 kDa en comparación con otros tratamientos. Por otro lado, aparecieron bandas únicas de 64 y 137 kDa con la interacción de salinidad 50 mM con una dosis baja y alta de cisteína, respectivamente.

La salinidad ejerce limitaciones importantes sobre la producción de cultivos16. El estrés salino conduce al desequilibrio entre la producción de radicales libres y los sistemas de defensa antioxidante17. Además, el estrés salino altera los constituyentes bioquímicos como la fotosíntesis, la síntesis de proteínas y la acumulación de osmoprotectores16,18.

La L-cisteína exógena alivió los efectos de la salinidad sobre el crecimiento de las plantas de lino (Tabla 1). Estos resultados pueden deberse a la conversión de L-cisteína en glutatión (GSH), que es esencial en las respuestas de las plantas contra el estrés salino6,15. Además, la L-cisteína participa en la asimilación de proteínas; S-nitrosilación durante la modificación postraduccional de proteínas y posterior metabolismo vegetal. Además, tiene un papel regulador en la producción de energía y la reducción de sulfatos a azufre orgánico19,20, lo que conduce a la mejora de los parámetros de crecimiento y la tolerancia al estrés salino.

Los pigmentos de clorofila disminuyeron notablemente en las plantas de lino expuestas al estrés por salinidad (Fig. 1). Esta disminución podría deberse al daño de la clorofila a través de la enzima clorofilasa, a la destrucción de la estructura del cloroplasto o a la inestabilidad de los complejos pigmento-proteína5. El incremento de pigmento fotosintético después de la aplicación foliar de cisteína está en armonía con21. Descubrieron que la cisteína cloroplástica actúa como moléculas de señalización que regulan y protegen los fotosistemas. Estos resultados podrían deberse a uno de los dos mecanismos probables, el primero; es la influencia de la L-cisteína sobre la capacidad antioxidante para mitigar los efectos nocivos de los radicales libres generados por el estrés salino17. El segundo mecanismo es la formación de piruvato a partir de L-cisteína22. Posteriormente, el piruvato se convierte en acetil CoA, considerado el precursor de muchas moléculas biológicas como clorofila, carotenoides, fitohormonas, ácidos grasos y proteínas. Nuestros resultados concuerdan y respaldan el segundo mecanismo de acción de la L-cisteína para aliviar los efectos adversos del estrés salino en las plantas.

El estrés por salinidad cambió el nivel de azúcares solubles totales (SST) (Fig. 2a). Este resultado puede deberse a la modulación del nivel de osmolitos como los azúcares solubles. Los resultados obtenidos en el presente estudio concuerdan con el estudio, que también indicó que la modulación y el transporte de azúcares en condiciones de estrés están relacionados con un aumento de la lignificación y la biosíntesis de la pared celular, así como con su funcionamiento como osmolitos y compuestos antioxidantes23. Además, la L-cisteína provocó contenidos de SST más bajos en todas las plantas tratadas que los valores de control. Este resultado puede deberse a la acción de la cisteína en la reducción de moléculas donadoras de azufre involucradas en la biosíntesis de compuestos orgánicos esenciales12. Los azúcares son precursores de un grupo diverso de compuestos fenólicos y son uno de los candidatos más prometedores para proteger a las plantas de los efectos adversos del estrés ambiental23,24. El estrés por salinidad redujo los fenoles totales en comparación con las plantas de control (Fig. 2b). La reducción de los niveles de fenoles bajo estrés salino puede deberse a su oxidación por las enzimas antioxidantes, que retiran los fenoles como sustrato. Mientras tanto, el incremento en el contenido de fenoles totales de las plantas estresadas por sal en respuesta a la L-cisteína puede deberse al cambio de azúcares solubles totales después de los tratamientos con cisteína. De manera similar, Cys aumentó significativamente el contenido fenólico total en plantas de avena (var. F-411)25. Los fenoles como sustratos para varias enzimas antioxidantes, aumentaron la tolerancia a la salinidad de las plantas y protegen las células del posible daño oxidativo y aumentan la estabilidad de la membrana celular26.

La prolina actúa como un protector hidrófobo de almacenamiento de nitrógeno para enzimas y estructuras celulares, estabiliza la membrana y desintoxica los radicales libres19. El alto nivel de prolina en plantas estresadas por sal (Fig. 2c) puede deberse a la inducción de la proteólisis o la preservación de los precursores de prolina19. Estos resultados concuerdan con27. Descubrieron que la sobreproducción de prolina aumenta el estrés por salinidad. Una mayor prolina en plantas sometidas a estrés por salinidad puede deberse a su papel crucial en el mantenimiento de la turgencia celular o el equilibrio osmótico; estabilizar las membranas, evitando así la fuga de electrolitos y manteniendo las especies reactivas de oxígeno dentro de los rangos normales28. Por otro lado, el menor contenido de prolina después de la aplicación de cisteína puede deberse a su papel crucial en la desintoxicación de los radicales libres causados ​​por el estrés salino20, previniendo así el estrés oxidativo en las plantas de lino.

Los aminoácidos como compuestos protectores pueden incluirse en diferentes procesos biológicos como la homeostasis redox frente a los síntomas del estrés salino29. Los datos revelaron un menor contenido de amino-N en plantas estresadas por sal (Fig. 2d). Este resultado puede deberse a la baja regulación en la síntesis de proteínas de las plantas de lino estresadas por la sal. Los valores más altos de amino-N en plantas estresadas por sal tratadas con tratamientos de L-cisteína pueden estar relacionados con los cambios en el metabolismo de las proteínas y la regulación positiva del transporte de K+ para aliviar las plantas dañadas por el estrés29,30,31. De manera similar, se informó que la aplicación exógena de L-arginina y L-ornitina tenía un poderoso potencial para enfrentar los impactos del estrés abiótico en las plantas de trigo32 y remolacha azucarera6 al promover la síntesis de aminoácidos, proteínas y sistemas antioxidantes.

Todos los tratamientos disminuyeron significativamente (P <0,05) las actividades APX y POX en comparación con los valores de control. La salinidad puede provocar un desequilibrio entre las enzimas antioxidantes y los radicales libres reactivos. La L-cisteína redujo la actividad de las enzimas antioxidantes. Los resultados están en armonía con33. Los autores informaron una disminución en la actividad de CAT, APX y PPO en plantas de albahaca tratadas con cisteína en la etapa vegetativa. Para explicar los resultados obtenidos, sugerimos que el efecto mitigante de Cys sobre el estrés salino podría estar relacionado con su propiedad directa de eliminación de ROS en lugar de su efecto sobre el sistema antioxidante. Esta explicación fue respaldada por el hecho de que Cys disminuyó la necesidad de activación del sistema antioxidante al actuar como un eliminador de ROS17.

Las variaciones en el contenido de peroxidación lipídica y las actividades de las enzimas antioxidantes explican la influencia de la cisteína en la reducción del nivel de ROS. La MDA elevada es considerada un biomarcador de estrés oxidativo6. El estrés salino aumentó significativamente (P <0,05) el contenido de MDA en las plantas de lino, mientras que el tratamiento con cisteína mitigó este aumento. Estos resultados demostraron la influencia de la cisteína en el alivio del daño oxidativo generado por el estrés salino. El mismo resultado se registró en la planta de albahaca33. En el presente estudio, las plantas de lino tratadas con cisteína adoptan diferentes mecanismos para tolerar el estrés salino al mejorar los antioxidantes no enzimáticos; carotenoides y fenoles totales. El efecto positivo de la cisteína podría deberse a la producción de glutatión20,34 o compuestos fenólicos totales (Fig. 2), que tienen capacidad antioxidante35 para eliminar el exceso de radicales libres.

En cuanto al perfil proteico, la inducción de polipéptidos únicos de 100 y 57 kDa a niveles bajos de salinidad puede deberse a la presencia de 2 genes sensibles relacionados con la tolerancia al estrés salino. Por otro lado, a niveles bajos de salinidad, los polipéptidos únicos de 64 y 137 kDa aparecieron sólo en plantas estresadas tratadas con concentraciones bajas y altas de L-cisteína, respectivamente. Estos resultados significan que la L-cisteína puede afectar en gran medida la expresión de 2 genes diferentes dependiendo de su concentración. Además, la aparición de cinco nuevas proteínas después de tratamientos con L-cisteína o salinidad predijo su acción estresante por igual sobre estos cinco genes. Además, la inducción de nuevas bandas polimórficas en plantas estresadas por sal en respuesta a tratamientos con cisteína indicó que la L-cisteína tiene un posible papel en procesos vitales como la regulación redox o la transducción de señales a través de polipéptidos moduladores responsables de la tensión oxidativa19,36.

El estrés por sal de NaCl afectó negativamente los parámetros de crecimiento y los componentes bioquímicos de las plantas de lino. Afecta los osmolitos, el estado antioxidante y la estabilidad de la membrana. Sin embargo, la L-cisteína mejoró la biosíntesis de pigmentos fotosintéticos, fenoles totales, amino-N y nuevos polipéptidos. Mantuvo la estabilidad de las membranas al reducir la peroxidación lipídica y reguló el equilibrio osmótico ajustando los azúcares solubles totales y los contenidos de prolina. También modificó el estado antioxidante mediante la utilización de enzimas antioxidantes como mecanismo de defensa para mitigar el estrés oxidativo salino. En última instancia, las múltiples funciones positivas de la cisteína exógena pueden superar eficazmente el efecto adverso del estrés por NaCl sobre el crecimiento y desarrollo del lino.

Se llevó a cabo un experimento en invernadero durante la temporada de invierno de 2017/2018 en la Facultad de Ciencias (Girl Branch), Universidad Al-Azhar, Nasr City, El Cairo, Egipto, para estudiar el efecto de la salinidad (0, 50, 100 mM). y cisteína (0, 0,80, 1,6 mM) sobre el crecimiento y los constituyentes bioquímicos de las plantas de lino. Las semillas de lino (Cultivar; Giza 9) se obtuvieron del Centro de Investigación Agrícola (ARC), Giza, Egipto. Las semillas fueron sembradas el 14 de noviembre en macetas de barro No. 50 llenas de tierra arenosa. El experimento tuvo un diseño completamente al azar con seis repeticiones para cada tratamiento. Antes de la siembra se agregaron superfosfato de calcio y sulfato de potasio. El nitrato de amonio se aplicó en dos intervalos después de la siembra30,37.

A los 45 días después de la siembra se tomaron tres muestras representativas de cada tratamiento para determinar caracteres de crecimiento. Se estimaron los constituyentes químicos de la hoja en la etapa vegetativa.

La clorofila a, la clorofila b y los carotenoides totales se extrajeron de 0,1 g de hojas frescas en 10 ml de acetona al 85% y se midieron según38. Las muestras homogeneizadas se centrifugaron a 3000 rpm y el sobrenadante se aforó hasta 10 ml con acetona (85%). La absorbancia se registró a 663, 644 y 452 nm mediante espectrofotómetro (VEB Carl Zeiss) usando acetona como blanco. La concentración de las fracciones de pigmento (clorofila a, clorofila by carotenoides) se contabilizó como µg/ml utilizando las siguientes ecuaciones:

Las concentraciones de clorofilas y carotenoides se expresaron como mg g-1 de peso fresco (PF) de material vegetal.

Los azúcares solubles totales (SST) se determinaron en hojas frescas con base en la técnica de la antrona según39. El contenido de TSS se analizó haciendo reaccionar 0,1 ml de extracto de etanol con 3 ml de antrona recién preparada (150 mg de antrona + 100 ml de H2SO4 al 72%) en un baño de agua hirviendo durante 10 minutos y leyendo las muestras enfriadas a 625 nm usando un espectrofotómetro ( VEB Carl Zeiss). El azúcar soluble total se calcula utilizando una curva estándar de glucosa.

Los fenoles solubles totales se determinaron en hojas frescas utilizando el método del reactivo de Folin-Ciocalteau según40. Se añadió un ml del extracto a diez gotas de HCl concentrado en un baño de agua hirviendo durante diez minutos y se enfrió. Seguidamente se mezclaron 1 ml de reactivo de Folin-Ciocalteau y 1,5 ml de carbonato de sodio al 14%. La mezcla se completó con 5 ml de agua destilada, se agitó bien y luego se mantuvo en un baño de agua hirviendo durante 5 min. Se anotó la absorbancia a 650 nm y los datos se representaron como mg g-1 FW utilizando una curva estándar de pirogalol.

Se extrajo un peso conocido (0,5 g) de hojas frescas en 10 ml de ácido sulfosalicílico acuoso al 3%. Se mezclaron dos ml del sobrenadante con 2 ml de reactivo de ninhidrina ácida y 2 ml de ácido acético glacial, respectivamente. Después de hervir la mezcla durante una hora a 100ºC, se enfrió en un baño de hielo y se añadió tolueno (4 ml) a la mezcla de reacción. La absorbancia se registró a 520 nm utilizando tolueno como blanco mediante un espectrofotómetro41.

El amino-N en hojas frescas de plantas de lino se detectó mediante el método de la ninhidrina según42.

El extracto enzimático crudo se preparó de acuerdo con43 para analizar diferentes enzimas relacionadas con la actividad antioxidante en muestras de hojas frescas.

La actividad de POD se analizó en la mezcla de reacción, incluidos 0,2 ml de extracto enzimático en una solución tampón que contenía 5,8 ml de tampón fosfato 50 mM (pH 7,0), 2,0 ml de pirogalol 20 mM y 2,0 ml de H2O2 20 mM. El aumento de absorbancia se determinó a 470 nm durante 60 s. Una unidad de actividad enzimática se define como la cantidad de enzima que catalizó la conversión de un micromol de H2O2 por minuto a 25 °C44.

La actividad APX se examinó según45. La mezcla de reacción contenía tampón fosfato de potasio (50 mM; pH 7,0), ácido ascórbico (0,5 mM), H2O2 (1,0 mM) y 50 µl de extracto enzimático en el volumen final de 1 ml. La actividad de APX se detectó a 290 nm durante 3 min.

Se extrajo un peso fresco (0,2 g) con 10 ml de ácido tricloroacético (1% p/v). El extracto se centrifugó a 10.000 rpm durante 10 min. La peroxidación lipídica se midió basándose en la reacción del ácido tiobarbitúrico según el ensayo de46. El sobrenadante (2,0 ml) se añadió a 4,0 ml de ácido tiobarbitúrico (TBA) al 0,5 % en TCA al 20 %. La solución se calentó a 95 °C durante 30 min y luego inmediatamente se enfrió y se centrifugó a 10000 xg durante 10 min. La absorbancia se registró a 532 y 600 nm mediante espectrofotómetro. Al restar el valor de absorción a 600 nm, el contenido de MDA se evaluó utilizando su coeficiente de absorción de 155 nmol cm-1 y se expresó como nmol g-1 de peso fresco.

El extracto proteico se preparó mediante la congelación rápida de 0,2 g de hojas frescas utilizando nitrógeno líquido y luego se separó el perfil proteico utilizando gel de SDS-poliacrilamida47. Los pesos moleculares de las proteínas separadas se estimaron frente a marcadores de peso molecular estándar (Marcador, 15–180 kDa; Sigma, St. Louis, EE. UU.).

Los procedimientos experimentales y los estudios de campo sobre plantas cumplen con las directrices y la legislación institucionales, nacionales e internacionales pertinentes.

Los datos se analizaron mediante un análisis de varianza bidireccional (ANOVA) según48. Se calcularon las diferencias menos significativas (LSD) con un nivel de probabilidad del 5% para comparar las medias de diferentes tratamientos.

La disponibilidad de datos y datos materiales está disponible en un fichero complementario.

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Los autores desean agradecer al Departamento de Botánica y Microbiología de la Facultad de Ciencias (rama de niñas), la Universidad Al-Azhar, El Cairo, Egipto, y la Universidad de Nairiyah, Universidad de Hafr Al Batin (UHB), Arabia Saudita. Los autores extienden su agradecimiento al Departamento de Biología de la Facultad de Ciencias de la Universidad de Hafr Al Batin (UHB), Arabia Saudita.

Esta investigación no recibió ningún financiamiento de agencias del sector público, comercial o sin fines de lucro.

Departamento de Botánica y Microbiología, Facultad de Ciencias (rama femenina), Universidad Al-Azhar, El Cairo, 11754, Egipto

Hebat-Allah A. Hussein

Departamento de Biología, Facultad de Ciencias, Universidad de Hafr Al-Batin (UHB), Hafr Al Batin, 31991, Arabia Saudita

Shifaa O. Alshammari

Departamento de Biología, University College of Nairiyah, University of Hafr Al-Batin (UHB), Nairiyah, 31991, Arabia Saudita

Hebat-Allah A. Hussein

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HAH realizó el experimento y SOA analizó los resultados y escribió el manuscrito. Todos los autores revisaron el manuscrito.

Correspondencia a Hebat-Allah A. Hussein.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Reimpresiones y permisos

Hussein, HA.A., Alshammari, SO La cisteína mitiga el efecto de la toxicidad de la sal de NaCl en plantas de lino (Linum usitatissimum L) mediante la modulación de los sistemas antioxidantes. Informe científico 12, 11359 (2022). https://doi.org/10.1038/s41598-022-14689-7

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Recibido: 13 de enero de 2022

Aceptado: 10 de junio de 2022

Publicado: 05 de julio de 2022

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-022-14689-7

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